25世纪,太阳系屡次发生的Olynssis(奥林西斯)现象导致时间和空间变得十分不稳定,异常事件也因此而此起彼伏。不久以后,地球和月球成了和外星隔绝的存在…… 时间转到了36世纪…… 西历3567年,人类失去了昔日的文明,在荒凉大地上苟延残喘。尽管如此潦倒,人类的生活还是受到了来自月球的迷之无人操控机动兵器——ガーデナー的威胁。坚强的少年少女们像猎人一样,捕杀着ガーデナー作为生活的食粮…… 虽然文明已经崩溃,但是在高度发达的Maintenance Free技术下,城市机能限制性地继续运作,支撑着人们的生活……直到一个少年开始转动命运之轮……。该季一开始埃琳娜回到家里;受伤的亲生父亲警告有吸血鬼在房子里面,埃琳娜拿起刀子自卫;凯瑟琳吓了吓埃琳娜就闪了,埃琳娜这时想起在楼上的杰里米慌张的跑到楼上,杰里米已经晕过去了,随后约翰被送到医院,杰里米也醒来了;放心不下的埃琳娜把斯特凡叫来看看杰里米的状况,确认没事后埃琳娜去了医院;在医院里面达蒙向埃琳娜说了关于吻的事,发现埃琳娜完全没有印象,这时大家都意识到凯瑟琳回来了;为了救卡洛琳,邦妮同意达蒙喂卡洛琳血,凯瑟琳也不闲着,晚上装成埃琳娜把卡洛琳憋死,卡洛琳因此成了吸血鬼;由于吉尔伯特家族的神秘武器也对洛克伍德家族有效,泰勒的父亲也被当做吸血鬼杀死。得知哥哥的死讯梅森也回来了,而且他带着家族的秘密;所有人的生活因为这一切都乱成一团。。